Kolekcja Muzeum w Puli rozpoczęła się w pierwszej połowie XIX wieku poprzez zbieranie kamiennych zabytków w świątyni Augusta. Odkrycie kamienia, ceramiki i przedmiotów metalowych w Nesactium posłużyło jako podstawa do założenia Muzeum Starożytności (Museo d'antichità) i Muzeum Miejskiego w Puli (Civico Museo della città di Pola) w 1902 roku. w budynku, który już nie istnieje, na Uspon Sv. Stjepana, w pobliżu Łuku Sergii.

Po przeniesieniu siedziby Istryjskiego Towarzystwa Archeologicznego i Historii Lokalnej (Società istriana di archeologia e storia patria) oraz usunięciu części ekwipunku archeologicznego z Poreča do Puli Muzeum Miejskie połączyło się z Państwową Kolekcją (kamienne pomniki ) i Muzeum Prowincjalnego z Poreča (Museo Provinciale), co zaowocowało stworzeniem jednej instytucji o charakterze regionalnym, dlatego w 1925 r. powstało Królewskie Muzeum Istrii (Regio Museo dell'Istria). Ze względu na bogactwo zbiorów wkrótce konieczne stało się poszukiwanie nowych pomieszczeń wystawowych, dlatego też budynek, w którym mieściła się dawna austriacka szkoła średnia (wzniesiona w 1890 r.), został przystosowany do nowych potrzeb tego muzeum, które zostało otwarte dla szerokiej publiczności w 1930 r. Muzeum znajduje się na wschodnim krańcu prehistorycznej osady grodowej i rzymskiej kolonii Pola. Okazała rzymska podwójna brama (Porta Gemina) oraz lapidarium i park na świeżym powietrzu, droga dojazdowa i szerokie schody prowadzą do głównego wejścia do budynku, za którym znajduje się Mały Teatr Rzymski. Wystawa była z mniejszymi modyfikacjami dostępna dla publiczności aż do końca II wojny światowej, kiedy większość eksponatów została przeniesiona do Włoch podczas administracji anglo-amerykańskiej.

Instytucja ta została przemianowana na Muzeum Archeologiczne Istrii w 1947 roku i funkcjonuje nieprzerwanie do chwili obecnej z pierwotnych pomieszczeń. Po przywróceniu przez rząd włoski części materiałów archeologicznych w 1961 r. Konieczna była systematyczna praca i ogromne wysiłki, aby stopniowo dostosować budynek Muzeum i opracować koncepcję dydaktyczno-wizualną dla wszystkich reprezentatywnych posiadłości Muzeum. Na parterze i na korytarzach muzeum w 1968 r. Otwarto przebudowane lapidarium (obecnie trwa kolejna zmiana). W 1973 r. Na pierwszym piętrze muzeum otwarto sale wystawowe z kolekcją prehistoryczną, a na drugim - kolekcje rzymskie, późnorzymskie i średniowieczne. Sale wystawowe Muzeum Archeologicznego Istrii są stale uzupełniane o nowe znaleziska odkryte na istryjskich stanowiskach archeologicznych (prehistoryczne jaskinie, grody i nekropolie, rzymskie posiadłości rolnicze, budynki, cmentarze i budowle religijne z okresu wczesnochrześcijańskiego i bizantyjskiego, okres Najazdy barbarzyńców i osadnictwo Słowian na Istrii.

Dzięki starannemu doborowi obiektów archeologicznych, które są prezentowane na bieżącej stałej wystawie, prezentujemy rozwój kultury materialnej na terytorium Istrii od prehistorii (paleolit, neolit, epoka brązu i szczególnie bogate znaleziska z ostatniego tysiąclecia pne, odkryte w nekropoliach starego Histri - na pierwszym piętrze), w okresie panowania rzymskiego (lapidarium na parterze i w korytarzach Muzeum, i wystawione na drugim piętrze, znaleziska z rzymskich nekropolii, zbiór szkło, ceramika, przedmioty metalowe, portret i rzeźba dekoracyjna, materiały budowlane), okresy późnego Rzymu i wczesnego średniowiecza (znaleziska z wczesnochrześcijańskich nekropolii, zamków, wczesnochrześcijańskich kościołów, znaleziska grobowe - biżuteria i części kostiumowe ze słowiańskich nekropolii), aż do okres feudalizacji Półwyspu (podobnie na drugim piętrze) i fragment średniowiecznego lapidarium (zbiór średniowiecznych przeplotów ornam rzeźba).

Muzeum Archeologiczne Istrii jest obecnie organizowane jako Dział Archeologiczny (składający się z Kolekcji Prehistorycznych, Rzymskich, Średniowiecznych i Współczesnych, z Kolekcją Numizmatyczną i Kolekcją Archeologii Podwodnej na etapie założycielskim), Dział Dokumentacji, Dział Biblioteczny, Departament Edukacji i Departament Konserwacji i Restauracji. Z wyjątkiem głównego budynku Muzeum przeniosło także zbiory znajdujące się w amfiteatrze w Puli, za który jest również odpowiedzialny, świątyni Augusta, klasztoru franciszkanów i Nesactium.