Zbiranje muzeja v Pulju se je začelo v prvi polovici 19. stoletja z zbiranjem kamnitih spomenikov v avgustovskem templju. Odkritje kamnitih, lončenih in kovinskih predmetov v Nesactiumu je bilo leta 1902 osnova za ustanovitev Muzeja starin (Museo d'antichità) in Mestnega muzeja v Puli (Civico Museo della città di Pola) leta 1902. Njen sedež je bil v stavbi, ki je ni več, na Uspon Sv. Stjepana, v bližini loka Sergije.

S prenosom sedeža Istrskega društva za arheologijo in lokalno zgodovino (Società istriana di archeologia e storia patria) in odstranitvijo dela arheološkega inventarja iz Poreča v Pulj se je Mestni muzej združil z Državno zbirko (kamniti spomeniki ) in Pokrajinski muzej iz Poreča (Museo Provinciale), zaradi česar je bila ustanovljena enotna ustanova z regionalnim značajem, zato je bil leta 1925 ustanovljen Kraljevi muzej Istre (Regio Museo dell'Istria). Zaradi bogastva zbirk kmalu je bilo treba iskati nove razstavne prostore, zato je bila zgradba nekdanje avstrijske srednje šole (postavljena leta 1890) prilagojena novim potrebam tega muzeja, ki je bil leta 1930 odprt za širšo javnost. Muzej se nahaja na vzhodnem robu prazgodovinske naselbine in rimske kolonije Pola. Vrhunska rimska dvojna vrata (Porta Gemina) ter lapidarij in park na prostem, dostopna pot in široko stopnišče vodijo do glavnega vhoda v zgradbo, za katero stoji Malo rimsko gledališče. Ta razstava je bila z manjšimi modifikacijami odprta za javnost do konca druge svetovne vojne, ko se je večina eksponatov med angloameriško upravo preselila v Italijo.

Ta institucija se je leta 1947 preimenovala v Arheološki muzej Istre in v svojih prvotnih prostorih neprekinjeno deluje do danes. Potem ko je italijanska vlada leta 1961 vrnila del arheološkega gradiva, je bilo potrebno sistematično delo in velika prizadevanja za postopno prilagoditev zgradbe muzeja in za razvoj didaktično-vizualne zasnove za vsa reprezentativna gradiva, ki jih je muzej imel. V pritličju in na hodnikih muzeja so leta 1968 odprli preurejeni lapidarij (trenutno poteka še ena preureditev). Leta 1973 so v prvem nadstropju muzeja odprli razstavne dvorane s prazgodovinsko zbirko, v drugem pa rimske, poznoantične in srednjeveške zbirke. Razstavne dvorane Arheološkega muzeja Istre nenehno dopolnjujejo nove najdbe, odkrite na istrskih arheoloških najdiščih (prazgodovinske jame, hribovine in nekropole, rimska kmetijska posestva, zgradbe, pokopališča in verske strukture iz zgodnjekrščanskega in bizantinskega obdobja, obdobja sv. Barbarski vpadi in naseljevanje Slovanov v Istri.

S skrbnim izborom arheoloških predmetov, ki so na ogled v trenutni stalni razstavi, predstavljamo razvoj materialne kulture na ozemlju Istre od prazgodovine (paleolitik, neolitik, bronasta doba in še posebej bogate najdbe iz zadnjega tisočletja pr. odkrita v nekropolah stare Histri - v prvem nadstropju), skozi obdobje rimske vladavine (lapidarij v pritličju in na hodnikih muzeja ter razstavljena v drugem nadstropju, najdbe iz rimskih nekropol, zbirka steklo, lončarstvo, kovinski predmeti, portretna in okrasna skulptura, gradbeni materiali), poznoantično in zgodnjesrednjeveško obdobje (najdbe zgodnjekrščanskih nekropol, gradov, zgodnjekrščanskih cerkva, grobišča - nakit in kostumski deli iz slovanskih nekropol), do obdobje feudalizacije polotoka (prav tako v drugem nadstropju) in odsek srednjeveškega lapidarija (zbirka srednjeveškega prepletanja ornama ent kiparstvo).

Arheološki muzej Istre je danes organiziran kot Arheološki oddelek (ki ga sestavljajo prazgodovinske, rimske, srednjeveške in moderne dobe, z numizmatično zbirko in zbirko podvodne arheologije v fazi ustanovitve), dokumentacijski oddelek, oddelek knjižnice, Oddelek za izobraževanje in konservatorsko-restavratorski oddelek. Razen v glavni stavbi je muzej tudi dislocirane zbirke, ki se nahajajo v amfiteatru v Pulju, za kar je odgovoren tudi, tempelj Avgusta, frančiškanski samostan in Nesactium.